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Opisthobranchia (Mollusca, Gastropoda) – more than just slimy slugs. La réduction de la coquille et ses implications sur la défense et la recherche de nourriture

Selon les phylogénies publiées basées sur la morphologie ou sur les gènes, tous les principaux clades présentés ici sont monophylétiques (Acteonoidea – mais voir l’étude de Mikkelsen, Cephalaspidea avec Anaspidea inclus, Sacoglossa, Tylodinoidea, Pleurobranchoidea, Nudibranchia, Anthobranchia, Cladobranchia). En ce qui concerne les relations des grands groupes, plusieurs congruences avec les analyses antérieures peuvent être observées: La relation taxon-sœur des Nudibranchia et des Pleurobranchoidea se retrouve dans presque toutes les analyses. Ce groupe s’appelle aujourd’hui Nudipleura Wägele &Willan, 2000. Un autre groupe cohérent est formé par Cephalaspidea s. str. et Anaspidea. Cette relation a déjà été discutée par Mikkelsen. Tous les autres groupes présentés sont encore en débat. Dans notre arbre morphologique, Elysia représente le taxon le plus basal du Sacoglossa. Cela contredit les autres analyses phylogénétiques disponibles et doit être considéré avec soin. Jensen a présenté une analyse phylogénétique approfondie sur Sacoglossa. Selon ses résultats, les taxons à coquille sont plus basaux et la réduction de la coquille s’est produite au moins deux fois dans le Sacoglossa. Dans la discussion ci-dessous, nous suivons les résultats de Jensen et Mikkelsen et considérons les sacoglossanes porteurs de coquilles comme plus basaux.

Malgré ces incongruités, une discussion sur la réduction de la coquille dans les différents groupes et ses implications sur le cycle biologique (habitat, alimentation et stratégies défensives) peut être entreprise et servira de ligne directrice pour d’autres investigations.

Implications sur le mode de vie

Une coquille est généralement considérée comme une protection contre les prédateurs, tels que les poissons, les crabes et autres organismes vagiles. « Si la coquille d’un buccin (par exemple Buccinum, un caénogastropode « prosobranchié », annotation des auteurs) est cassée et que l’animal mou est ensuite offert à une morue affamée, il est mangé facilement. » (p: 115). La réduction, l’internalisation ou la perte de l’obus au sein des Opisthobranches implique d’autres stratégies défensives. La réduction de la coquille chez les mollusques est rare et se produit principalement chez les céphalopodes très mobiles. Chez les gastéropodes, la perte de coquille est rare chez les prosobranches paraphylétiques et n’est connue que de quelques groupes de Pulmonés, par exemple les Gymnomorpha et les groupes stylommatophores Arionidae et Limacidae. Cependant, la réduction de la coquille s’est produite à plusieurs reprises dans les différents sous-groupes d’Opisthobranches. Ici, une internalisation ou une perte complète se produit au sein des Cephalaspidea s. str, Anaspidea, Sacoglossa, Acochlidiacea et Pleurobranchoidea (Fig. 3). Alors que la perte complète de la coquille n’est connue d’aucun membre du petit taxon Tylodinoidea (environ 15 espèces), cet état de caractère se produit dans la lignée des Nudibranchia et des Gymnosomata. Lorsqu’on estime le nombre d’espèces sans coquille ou avec une coquille interne plutôt minuscule et qu’on compare cela au nombre d’espèces avec une coquille externe plus grande, les premières sont de loin plus nombreuses que les secondes.

On peut donc supposer que la perte de la coque présente des avantages par rapport à la présence d’une coque protectrice mais lourde. Les avantages résident probablement dans l’exploration de nouveaux habitats, plus difficiles d’accès lorsqu’ils sont protégés par une coquille. Ceci peut être observé par exemple dans un sous-groupe des Cladobranches. Les Aeolidoidea sont capables de brouter sur des hydrozoaires fragiles (Fig. 8E). Ce type de proie est utilisé par peu d’autres invertébrés, par exemple les Solénogastres, les membres des Pycnogonida et des Amphipodes. Les formes fouisseuses à coquille, par exemple Scaphandre ou Actéon Montfort, 1810, ont un bouclier céphalique élaboré qui recouvre partiellement la coquille et les rend profilées. La perte de la coquille permet probablement aux limaces de rechercher plus facilement de la nourriture dans des habitats sableux ou boueux. C’est le cas pour les membres du Cephalaspidea s. str. et Acochlidiacea.

Figure 8
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Exemples d’espèces de nudibranches cryptiques. Un Discodoris atromaculata Bergh, 1905 (Anthobranchia) de la Méditerranée, attaché au toit d’une grotte entre Parazoanthus, B Jorunna tomentosa (Cuvier, 1804) (Anthobranchia) de la mer du Nord, attaché à des rochers avec des algues rouges corralinéacées et imitant une éponge (Halichondria), C Phyllidia flava Aradas, 1847 (Anthobranchia) de la mer Méditerranée, se nourrissant d’Axinella cf. cannabina et incorporant les colorants. D Phyllodesmium briareum (Bergh, 1896) (arrow, Dexiarchia, Aeolidoidea) de l’Indo-Pacifique, imitant sa nourriture, le corail mou Briareum violacea. E Flabellina affinis (Gmelin, 1791) (Dexiarchia, Aeolidoidea) de la Méditerranée, rampant sur sa nourriture Eudendrium racemosus (Cnidaria, Hydrozoa).

Les membres basaux du Sacoglossa ont conservé une coquille, mais les plus dérivés l’ont perdue. La perte de coquille a permis l’évolution d’un phénomène unique dans le règne animal. Les sacoglosses se nourrissent généralement d’algues en perçant les cellules avec leur dent et en aspirant le contenu de la cellule. Le cytoplasme est digéré, mais chez de nombreuses espèces (par ex. Elysia timida (Risso, 1818), Placobranchus ocellatus) les chloroplastes sont stockés dans des branches distinctes de la glande digestive. Ici, ils sont stockés pendant une période de plusieurs jours à plusieurs mois. Pour ce phénomène, le terme « cleptoplastie » est utilisé par plusieurs auteurs. Les chloroplastes fonctionnels continuent la photosynthèse dans la limace et fournissent des métabolites nutritionnels pour le métabolisme du gastéropode. La pénétration de la lumière dans la limace serait entravée par la possession d’un obus. Un système similaire est observé chez les membres des Nudibranches, p.ex., dans Phyllodesmium jakobsenae Burghardt & Wägele, 2004, ou Melibe bucephala Bergh, 1902). Ici, les algues unicellulaires (zooxanthelles) de la nourriture corallienne ou de la colonne d’eau libre sont stockées dans le système digestif et les métabolites de ces zooxanthelles sont utilisés à des fins propres à la limace. D’après les phylogénies publiées et nos propres résultats (données non publiées des deux auteurs) sur Sacoglossa et Nudibranchia, on peut supposer que l’absorption de chloroplastes ou de zooxanthelles a d’abord amélioré la crypsis (Fig. 1D). Le stockage à court terme permet une poursuite de l’activité photosynthétique des chloroplastes au sein de la limace. Le stockage sur une période plus longue a permis de réduire l’absorption de nourriture avec la possibilité de rechercher de nouveaux organismes proies et / ou moins fréquents. Les relations symbiotiques les plus efficaces sont connues pour le sacoglosse Elysia chlorotica Gould, 1870, qui peut survivre huit mois sans nourriture, l’aeolide Pteraeolidia ianthina (Angas, 1864) et le dendronotoïdien Melibe bucephala, qui ont tous deux survécu dans nos aquariums pendant 10 mois sans nourriture (données non publiées de Burghardt & Wägele).

Implications sur la défense

La perte d’un obus en tant que structure de protection a conduit à un ensemble de structures défensives différentes. Certains de ces traits peuvent être observés comme une combinaison dans une seule et même espèce.

La crypsis peut être observée dans de nombreux groupes et est très souvent obtenue par incorporation des mêmes colorants de l’aliment (Fig. 8C, Phyllidia flava Aradas, 1847). L’aspect cryptique est également obtenu en imitant les mêmes motifs ou même le contour du substrat. Corambe pacifica MacFarland & O’Donoghue, 1929 imite parfaitement les motifs de couleur de sa proie, le bryozoaire Membranipora de Blainville, 1830. Phyllodesmium jakobsenae imite les polypes à plumes du corail mou Xenia Lamarck, 1816, sur lequel il vit, tandis que les cerata de P. briareum (Bergh, 1896) sont lisses comme les tentacules de sa proie, le corail mou Briareum Blainville, 1830 (Fig. 8D). Les effets zébrés sont obtenus par des motifs avec des taches comme celui de Peltodoris atromaculata Bergh, 1880 (Fig. 8A) ou par des rayures. Ressemblant à des éponges désagréables (Fig. 8B, Jorunna tomentosa (Cuvier, 1804)) est très commun chez les doridés porteurs de spicules. Selon Gosliner, les espèces cryptiques sont plutôt des taxons basaux, alors que les taxons avec des motifs de couleur aposématiques sont plus dérivés – une hypothèse qui doit encore être prouvée par des analyses phylogénétiques approfondies qui incluent toutes les espèces du sous-groupe en question.

Une stratégie défensive unique chez les animaux est le stockage de cnidocystes (« cleptocnides »), ce qui est typique pour presque tous les membres des Aeolidoidea cladobranches. Ce groupe se nourrit principalement de cnidaires, en priorité d’Hydrozoaires. Les mécanismes d’absorption des cnidocystes, de sorte que l’explosion ne se déclenche pas lors de la consommation, ne sont toujours pas compris. On suppose que la limace dégage un mucus pour empêcher l’explosion. Les aéolides étudiés, comme Aeolidia papillosa (Linné, 1761), ont un tube oral hautement glandulaire (Fig. 6C) qui soutient cette hypothèse. Une autre théorie implique qu’il se produit une sorte de processus d’acclimatation, similaire à celui discuté entre les anémones de mer et les poissons anémones. Selon les recherches sur le bois vert et le Mariscal, seuls les cnidocystes immatures sont stockés dans le cnidosaque, tandis que les cnidocystes matures sont digérés. Mais, l’étude histologique de nombreux éolides directement prélevés sur leur nourriture n’a pas révélé un nombre élevé de cnidocystes éclatés dans l’estomac (données inédites de HW). Seul Notaeolidia schmekelae Wägele, 1990 de l’océan Antarctique a été observé avec de nombreux cnidocystes éclatés dans son tube digestif.

La présence de spicules dans le notum en tant que stratégie défensive a été discutée par plusieurs auteurs. Les spicules sont présents dans de nombreux Anthobranchia et Acochlidiacea sans coquille, mais aussi chez les membres des Pleurobranchoidea, qui ont parfois une petite coquille intériorisée. Les spicules ne se produisent jamais dans les opisthobranches avec une coquille plus grande. Cattaneo-Vietti et al. a étudié la composition minérale des spicules dorides et a trouvé de la calcite (CaCO3) et de la brucite (Mg (OH) 2). Les sphérules plus petites sont composées uniquement de calcite. Harris a décrit des expériences d’alimentation offrant divers opisthobranches à des spécimens de Navanax Pilsbry, 1895 (Cephalaspidea), qui est un prédateur féroce sur les opisthobranches. Cette espèce a rejeté tous les doridés spiculosiques.

Un autre trait évolutif de défense, et discuté comme condition préalable à la réduction de la coquille au moins chez les sacoglossanes, est l’absorption ou la synthèse de novo de métabolites secondaires toxiques pour d’éventuels prédateurs. L’absorption en se nourrissant de proies toxiques (principalement des algues, des Porifères, des Bryozoaires, des Tuniques et des Cnidaires) est la principale source de composés, alors que la synthèse de novo n’est connue que de quelques taxons. Lorsqu’il est dérivé de l’alimentation, Avila a appelé ces composés cleptochimiques, en suivant les termes cleptoplastes et cleptocnides pour l’incorporation et l’utilisation de chloroplastes dans les Sacoglosses et de cnidocystes dans les Aeolidoidea. La littérature sur les composés chimiques des opisthobranches est nombreuse. Certaines critiques résument nos connaissances. Les composés appartiennent principalement aux terpénoïdes, en particulier les sesquiterpénoïdes et les diterpénoïdes insolubles. On sait peu de choses sur la fonction des composés biologiques, bien que leurs tâches défensives soient très souvent postulées. Peu d’expériences d’alimentation ont été réalisées dans le passé, démontrant un effet toxique sur les crustacés et / ou les poissons. De plus, la translocation de la proie vers la limace, et la transformation en modifiant les structures chimiques soit par dégradation par digestion, soit par un mécanisme actif en un produit chimique plus efficace, est à peine comprise. La localisation des composés n’est étudiée que pour quelques espèces, en analysant certaines parties du corps, ou même en isolant des organes plus grands, comme les FDM. Le traçage des composés à l’intérieur du tissu, voire des cellules, à l’aide de méthodes immunohistochimiques n’a jamais été effectué. Par conséquent, il n’est pas possible de corréler la bioactivité chimique avec certaines structures histologiques, à l’exception des formations dermiques du manteau chez l’espèce Hypselodoris webbi (Chromodorididae).

Les composés inorganiques, comme l’acide sulfurique, sont produits en quelques groupes. Leur fonction et leur emplacement sont mieux connus grâce aux nombreux travaux de Thompson. Il a analysé la production d’acide sulfurique chez différents membres de Gastropoda, y compris des membres des Pleurobranchoidea, des Cephalaspidea et des Dorididae. L’acide exsudé contient des anions de chlorure et de sulfate inorganiques et des traces de substances organiques. Il a pu localiser l’acide par histochimie dans les grandes vacuoles de la glande buccale médiane (Fig. 7C) et les glandes sous-épithéliales des Pleurobranchoidea (Fig. 7D). Là, l’acide est maintenu sous forme active. Gillete et coll. a étudié le rôle du système nerveux central et des nerfs périphériques pour l’exsudation et a montré un retour positif.

De larges études histologiques des Opisthobranches montrent que de nombreuses espèces sont caractérisées par un large éventail de structures glandulaires. Ceux-ci comprennent des cellules glandulaires simples situées dans l’épithélium externe, ou sous-épithélialement. Les follicules glandulaires composés de plusieurs cellules se trouvent généralement sous-épidermiquement et s’ouvrent par un canal vers l’extérieur. Les organes plus grands sont les FDM, ou les tubules glandulaires de la glande buccale médiane dans les Pleurobranchoidea. Certaines de ces structures sont connues depuis longtemps et leurs tâches défensives ont été discutées plus en détail par Hoffmann. La glande d’encre (glandes de Blochmann) et la glande opaline (glande de Bohadsch) de l’Anaspidea sont bien connues. Les deux glandes exsudent des substances qui se sont révélées toxiques pour les cnidaires. Ces substances ont probablement également causé de graves dommages au foie d’un homme de 40 ans, qui a mangé Aplysia kurodai Baba, 1937. Des études expérimentales ont montré que la substance répulsive dans la glande d’encre est un ester monométhylique de la phycoérythrobiline et est dérivée de la phycoérythrine des algues rouges consommées. Le rôle de la glande opaline est moins connu. Selon Carté, la prostéroglandine ayant l’activité biologique la plus élevée connue est la Dolastatine 10, un produit naturel extrait de l’anaspidée Dolabella auricularia (Lightfoot, 1786). Cette grande espèce de plus de 10 cm vit sur les plaines intertidales de l’Indo-Pacifique tropical, où elle représenterait une nourriture idéale pour les oiseaux et les poissons, sinon pour ce produit chimique hautement toxique. Cette substance est déjà appliquée dans les traitements médicaux (voir http://www.clinicaltrials.gov), et semble être l’un des agents anticancéreux les plus puissants.

Les informations sur les autres structures glandulaires sont rares, et on ne sait presque rien de leur contenu et de leurs fonctions. Pour le moment, nous ne sommes pas en mesure de tracer les différentes substances dans ces glandes pour savoir s’il existe des contraintes concernant la structure (et donc la fonction) et les produits chimiques stockés.

Seules quelques hypothèses sont formulées concernant l’acquisition de la toxicité et la perte de la coquille. Faulkner & Ghiselin a supposé que la défense chimique basée sur les métabolites dérivés des aliments précédait la réduction de l’enveloppe et que la défense chimique a été un moteur de l’évolution des Opisthobranches. Cimino et coll., en analysant les différents composés et leur origine, est arrivé à la conclusion que l’évolution au sein de la Sacoglossa a commencé par l’absorption et le stockage des sesquiterpénoïdes d’algues chez des espèces ayant encore une coquille. Au sein des membres sans coquille de la famille des Elysiidae, des diterpénoïdes des algues ont été stockés, tandis que sous des formes très évoluées, comme Elysia timida, les limaces sont passées à une synthèse de novo de polyproprionates. Cimino & Ghiselin a également mentionné que la manipulation et l’utilisation d’un type particulier de métabolite défensif permettaient assez facilement le passage à des aliments contenant des composés similaires, et a donc entraîné un rayonnement adaptatif. À titre d’exemple, ils ont nommé les doridés et en particulier la famille des Chromodorididés, qui montrent un large éventail d’utilisation de produits biochimiques provenant de différentes éponges. Encore une fois, la bio-synthèse des composés, telle qu’observée dans Dendrodoris Ehrenberg, 1831, est considérée comme la forme de défense la plus dérivée au sein des Anthobranches.

Des informations sur les stratégies défensives, telles que énumérées ci-dessus, sont maintenant disponibles pour plusieurs groupes d’Opisthobranches. Des phylogénies de plus en plus fiables deviennent disponibles, ce qui permet d’identifier des branches et des lignées de tiges bien soutenues. En combinant ces connaissances, il devient évident que plusieurs systèmes défensifs ont évolué avant la perte de la coquille (plusieurs structures glandulaires, par exemple la glande hypobranchiale, les glandes du bord du manteau, la glande de Bohadsch). Ici, nous aimerions étendre l’hypothèse de Cimino et al. en abordant le problème de l’excrétion. Il ne peut être exclu que certaines structures glandulaires aient évolué comme une sorte de système excréteur pour se débarrasser des substances toxiques ingérées. Ce n’est donc pas le stockage dans des organes spéciaux qui a précédé l’utilisation de substances toxiques, mais la nécessité de les expulser. En analysant la phylogénie, il est évident que de nombreuses structures défensives ont évolué après l’internalisation ou la perte de coquilles (par exemple glandes acides dans le notum, cleptocnides, MDF).

Mais il reste à identifier la localisation des composés pour une meilleure compréhension de l’histoire évolutive concernant l’acquisition de la toxicité, qui a certainement été un moteur dans l’évolution de ces opisthobranches fascinants. De nouvelles techniques, par exemple les aptamères oligonucléotidiques, pourraient aider à résoudre cette question. Nous devons également garder à l’esprit que les substances chimiques peuvent non seulement jouer un rôle dans la défense (allomones), mais aussi dans la reproduction et le développement (phéromones).

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